Служил капралом во 2-м батальоне 1-го корпуса морской пехоты. Воевал во Вьетнаме. Награждён: Бронзовая звезда, Пурпурное сердце, Вьетнамская памятная медаль, Значок высшего уровня стрелковой подготовки.
Возможно, что 30 апреля 1973 года, благодаря подсказке некоего Дина ван Халена, приобрел черную шевроле «Импала» 1967 года.
2 мая 1973 года в Лоуренсе, штат Канзас, был убит Желтоглазым
демоном. Невеста Джона, Мэри Кемпбэлл пошла на сделку, чтобы вернуть
его.
Мэри, ставшая его женой, трагически погибла 2 ноября 1983 года.
Сыновья – Дин (1979), Сэм (1983).
До гибели жены жил в городе Лоуренс, штат Канзас. Был
совладельцем гаража вместе с другом Майком Гентером. Здесь же работал
механиком.
Стал свидетелем мистической гибели жены, Мэри Винчестер.
Заподозрив, что в её смерти виноваты какие-то потусторонние силы,
обратился к Миссури Мозли, экстрасенсу, которая подтвердила его догадки.
Одержимый жаждой мести, после смерти Мэри вместе с сыновьями покинул город и стал охотником на нечисть.
Деньги, отложенные на образование сыновей, потратил на оружие для охоты.
Своим учителем считал Дэниела Элкинса, охотника на вампиров.
Средства на жизнь добывал путём махинаций с кредитными
карточками, игрой в бильярд и покер. Всем этим премудростям обучил
своих сыновей.
Преследуя различную нечисть, путешествовал из города в город, останавливаясь в мотелях.
Вёл дневник, в который записывал сведения о монстрах и методах борьбы с ними.
Несмотря на все трудности, постарался, чтобы сыновья закончили школу.
Воспитывал Дина и Сэма по-военному.
Обучил Дина и Сэма ремеслу охотника. Впоследствии передал им свой дневник.
В 1995 году охотился вместе с Вильямом Энтони Харвеллом. Во
время этой охоты Харвелл трагически погиб. Эллен, его жена, считала
Джона Винчестера отчасти виновным в его гибели.
Когда младший сын, Сэм, решил оставить семейное дело и
поступить колледж, а затем и в Стэнфордский университет, разругался с
ним и два года не общался. Тем не менее, втайне от Сэма, наблюдал за
ним, желая оградить его от возможной опасности.
В 2005 году, отправившись на охоту в Джерико, штат Калифорния,
пропал. Некоторое время не выходил с сыновьями на связь, лишь посылая
указания, где их может ждать очередная работа.
В 2006 году узнал, что кольт, сконструированный Сэмюэлем
Кольтом, и из которого можно убить любую нечисть, находится у Дэниеля
Элкинса. Джона опередили вампиры, напавшие на Элкинса, и забравшие
кольт. Поэтому пришлось добывать легендарное оружие из вампирского
гнезда.
Был похищен демонами из свиты «Желтоглазого Демона» (Азазеля).
Во время этого похищения был одержим Азазелем. Освобождён Сэмом: демон
покинул тело Джона после того, как Сэм ранил отца из кольта.
Отдал кольт и свою душу демону в обмен на спасение своего старшего сына, Дина.
Судя по всему, незадолго до смерти, Джон узнал о сделке Мэри и о
том, какие планы у Желтоглазого Демона на паранормальных детишек.
Поэтому попросил Дина проследить за Сэмом, постараться его спасти, но
если это не удастся – убить.
Во время открытия адских врат умудрился ускользнуть из преисподней.
Помог сыновьям справиться с Азазелем в финальной битве.
